Майлз Моралес выходит на первый план и становится главным героем собственной истории: игра строится вокруг его манеры боя, передвижения по городу и собственного набора способностей. Это отдельная глава серии о Человеке-пауке, где акцент сделан на зрелищные уличные схватки и скоростные перемещения.